鐮倉時代（12—13世紀）初期，有足利家二代當主足利義兼設立在足利町（今櫪木縣足利市）的家族學校，地處足尾山地的南端，其北側是日光風景區。至南北朝戰亂時期（14世紀）趨於沒落。室町時代（14－16世紀）由於關東管領上杉安房守憲實於1432年（永享四年）贈獻儒家圖書和田地，並親自置訂了《足利學校置五經疏本條目》來保護古籍和學問，使之得以再興，並在此後的壹百七十年間臻至鼎盛。這個學校的目的在於對武士和僧侶加以教導，旨在提升其文化修養，庠主（校長）通常以著名僧侶出任，其中最為著名的當數圓覺寺僧人，易學大師快元和尚，他於1439年（永享十壹年）受上杉憲實禮聘出任庠主，使此地成為全日本的易學中心。除易學之外，其他教授科目為孝經、論語、五經、老莊，兼及兵法、醫學、蔔筮等典籍，同時還制造名品刀劍。極盛期，全校生徒多達三千余人。無怪乎在1549年,日本天主教開創人，耶穌會傳教士弗朗西斯科·劄比埃爾﹝Francisco Xavier﹞稱其為“日本全國大名鼎鼎的阪東大學。”由於上杉憲實在足利學校的復興上做出了巨大貢獻，因此許多史家又認為他才是足利學校的真正創辦人。另外，還有壹個說法是，足利學校是平安初期（8世紀）小野篁所創立的，則其歷史更加悠遠。
這個學校歷經鐮倉、室町、安土桃山以及江戶時代，壹直存續到明治五年（1872年），才隨著日本教育的全面西洋化而宣告終結，其古跡至今仍存，為東日本與富士山並稱的旅遊名所。
該校規制完全仿中國古代學校建成，有三重大門，依次名為“入德”(大門)、“學校”(中門)、“杏壇”(內門)，正面有大成殿壹座，內中供奉有孔子木像，昔日學子每逢特定節日，必聚集於此，舉行莊嚴的祭孔大典。庭院內松柏成蔭，內中有“降字松”壹棵最古，高十余丈，意為“讀破漢字書卷”之意。如今，日本各界學人還經常在該古跡內舉辦學術講座，講授《論語》、《四書》等儒學經典，為古老的庭院增添無限懷古悠韻。